Visuelle Überarbeitung der 1997 erschienenen Folge, das Spiel ist lokal mit bis zu 4 Spielern spielbar und nutzt die Kreisel-Funktion der Konsole.
Man verfolgt die Abenteuer von Fox McCloud und seinen Gefährten im interplanetaren Kampf gegen Andross.
Zwei Steuerungsmethoden für den Spieler: der originale Nintendo 64-Modus und der Nintendo 3DS-Modus, der auf dem Kreisel-Sensor basiert.
Die Flügelmänner Fox McClouds Peppy, Slippy und Falco sind auf der Reise dabei.
Jede Mission führt die Spieler durch einen anderen Planeten des Lylat-Systems, während sie Feinde besiegen, Kraftverstärker sammeln und mächtige Endgegner auf ihrem Weg zur letzten Schlacht bekämpfen.
Eine neue Mehrspieler-Option erlaubt es bis zu vier Spielern, sich über eine lokale drahtlose Verbindung und mit nur einer Spielkarte in heftigen Luftkämpfen zu messen.