Wing Commander ist ein Weltraumkampfspiels, das den Spieler ins Zentrum eines Konflikts stellt, in dem Menschen gegen die Kilrathi kämpfen, halb menschliche, halb katzenartige Wesen. Der Spieler schlüpft in die Rolle eines jungen Piloten, der gerade die Akademie verlassen hat und in die Vega-Kampagne eingebunden ist.
Es gibt verschiedene Schiffstypen, von denen jeder seine eigenen Merkmale besitzt. Die Einsätze finden unter dem Kommando des Wingman statt, eines verbündeten Schiffes, das unbedingt vor feindlichen Angriffen geschützt werden muss.