Wing Commander ist ein Weltraumkampfspiels, das den Spieler mitten in einen Konflikt zwischen Menschen und Kilrathis, halb-menschlichen, halb-katzenartigen Wesen, versetzt.
Der Spieler schlüpft in die Rolle eines jungen Piloten, der gerade die Akademie verlassen hat und in die Vega-Kampagne eingegliedert ist.
Es gibt verschiedene Schiffstypen, von denen jeder seine eigenen Merkmale besitzt.
Die Einsätze finden unter dem Kommando des Wingman statt, eines verbündeten Schiffes, das unbedingt vor feindlichen Angriffen geschützt werden muss.