1997年に発売されたエピソードの視覚的な刷新版で、このソフトは最大4人までのローカルプレイに対応し、本体のジャイロセンサー機能を活用しています。
プレイヤーはフォックス・マクラウドと仲間たちの冒険を追い、アンドロスとの星間戦争に挑みます。
操作方法は2種類:任天堂64のオリジナルモードと、ジャイロセンサーを使ったニンテンドー3DSモードです。
フォックス・マクラウドの翼役であるペッピー、スリッピー、ファルコも同行します。
各ミッションでは、プレイヤーはリラット星系の異なる惑星を巡りながら敵を撃破し、パワーアップを集め、強力なボスと戦い、最終決戦へと進みます。
新たなマルチプレイヤーオプションでは、最大4人がローカル無線通信と1枚のゲームカードを使って激しい空中戦に参加できます。