Spyro moet de koninkrijken van de draak redden van de boosaardige rode draak die donkere edelstenen heeft geplant die overal in de drakenkoninkrijken het licht ondermijnen met als doel de wereld te beheersen.
Met de hulp van zijn bondgenoten moet Spyro alle donkere edelstenen opsporen en vernietigen om het land weer normaal te maken en de drakenkoninkrijken te redden van de tirannieke heerschappij van de boosaardige draak.
Leid Spyro terwijl hij zijn nieuwe krachten, vermogens en draak-gereedschappen gebruikt in weelderige omgevingen vol nieuwe schurken.
