Wing Commander is een ruimtegevechtsspel dat de speler midden in een conflict plaatst tussen mensen en de Kilrathi, wezens half mens, half katachtig. De speler speelt een jonge piloot, net afgestudeerd van de academie, die deelneemt aan de Vega-campagne.
Er zijn verschillende soorten schepen, elk met hun eigen kenmerken. De opdrachten vinden plaats onder bevel van de Wingman, een bondgenootschip dat onmisbaar is om te beschermen tegen vijandelijke aanvallen.