Spyro debe salvar los reinos del dragón del malvado dragón rojo que ha plantado gemas oscuras que minan la luz por todos los reinos del dragón con el fin de controlar el mundo.
Con la ayuda de sus aliados, Spyro debe buscar y destruir todas las gemas oscuras para devolver el país a la normalidad y salvar los reinos del dragón del control tiránico del dragón malvado.
Guía a Spyro mientras usa sus nuevos poderes, habilidades y artilugios de dragón en entornos frondosos llenos de nuevos villanos.
