Wing Commander es un juego de combate espacial que sitúa al jugador en el centro de un conflicto entre los humanos y los Kilrathis, criaturas mitad humanas, mitad felinas. El jugador encarna a un joven piloto recién salido de la academia, integrado en la campaña Vega.
Existen diferentes tipos de naves, cada una con sus propias características. Las misiones se desarrollan bajo las órdenes del Wingman, nave aliada que es indispensable proteger de los ataques enemigos.