Spyro deve salvar os reinos do dragão do malvado dragão vermelho que plantou gemas sombrias que drenam a luz por todos os reinos do dragão com o objetivo de dominar o mundo.
Com a ajuda de seus aliados, Spyro deve buscar e destruir todas as gemas sombrias para restaurar o país ao normal e salvar os reinos do dragão do controle tirânico do dragão malvado.
Guie Spyro enquanto ele usa seus novos poderes, habilidades e engenhocas de dragão em ambientes exuberantes repletos de novos vilões.
