Wing Commander é um jogo de combate espacial que coloca o jogador no centro de um conflito entre humanos e os Kilrathis, criaturas meio humanas, meio felinas. O jogador assume o papel de um jovem piloto, recém-saído da academia, integrado na campanha Vega.
Existem diferentes tipos de naves, cada uma com suas próprias características. As missões acontecem sob as ordens do Wingman, nave aliada que é indispensável proteger dos ataques inimigos.